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Doctoral Thesis
2018

Molecular elements involved in locust olfaction : gene families in the desert locust Schistocerca gregaria

Abstract (English)

Locusts are remarkable insects due to their unique and potentially devastating phenotypic plasticity based on the local population density. While “solitarious” phase locusts avoid one another, “gregarious” locusts can form dense and highly mobile swarms, which have been feared as agricultural pests since ancient history. For this reason alone, locust biology has long been the object of intense scientific studies; moreover, from a purely scientific perspective it is of great interest to unravel the mystery underlying the phenotypic plasticity. The unique phase transition including the behavioral plasticity heavily relies on chemical communication by means of critical volatiles. It is therefore important to elucidate the mechanisms underlying locust chemosensory communication, including the identification of molecular elements involved in recognizing odorous compounds. Towards this goal, the desert locust Schistocerca gregaria, as a representative locust species, was investigated in this study. One of the key elements for recognizing odorous compounds are odorant binding proteins (OBPs). To gain insight into the repertoire of locust OBPs, genomic sequences encoding candidate OBPs from Schistocerca gregaria together with those from three other locust species were subjected to thorough comparative analyses. The results indicated that locust OBPs could be classified into several categories, namely, “classic OBPs”, “plus-C OBPs”, “minus-C OBPs” and “atypical OBPs” which reside in four major phylogenetic families (I to IV). With the aim to uncover distinct features of the various OBP types, the initial studies were concentrating on the conserved subfamilies I-A and II-A which comprise “classic OBPs”. The sequence analyses provided evidence for both common and subfamily-specific motifs as well as evolutionary clues based on the calculation of coden substitution rates, which suggested the effect of purifying selection pressure. The subfamily I-A comprised a much higher number of orthologous OBPs than subfamily II-A, which resulted in a distinct re-clustering patterns for subfamily I-A and subfamily II-A. Exploring the topographic expression pattern on the antennae revealed that OBPs of subfamily I-A were selectively expressed in sensilla basiconica and sensilla trichodea, whereas OBPs of subfamily II-A were restricted to sensilla coeloconica. Furthermore, cells expressing the subtype OBP1 were present in almost all sensilla basiconica and trichodea, whereas other subtypes were only present in subpopulations. The OBPs of subfamily II-A, were expressed in distinct subpopulations of sensilla coeloconica. Analyses of representative OBPs from the remaining phylogenetic subfamilies revealed that representative subtypes from subfamily III-A and III-B were expressed in sensilla chaetica, similarly the two representatives of subfamily I-B were also expressed in this sensillum type. The selective expression of these OBPs in sensilla chaetica was substantiated by analyzing the antennal tip, which comprises numerous sensilla chaetica. The “atypical OBP” OBP12, a representative of subfamily IV-A was found to be selectively expressed in a distinct subpopulation of sensilla coeloconica, while “plus-C OBP” OBP9, from subfamily IV-B, showed a unique expression pattern and seemed to be associate with all four sensillum types. The diversity and complex sensilla- and cellular-specific distribution implies distinct functional implications of OBP subtypes in the process of chemoreception.

Abstract (German)

Wanderheuschrecken sind bemerkenswerte Insekten, insbesondere wegen ihrer einzigartigen, von der lokalen Populationsdichte abhängigen phänotypischen Plastizität. Dieser Phasen-Polymorphismus besteht aus der solitären Phase („Einzelphase“), die durch weitgehend ortstreue, einzeln lebende Tiere gekennzeichnet ist und der gregären Phase („Schwarmphase“), in der sich die Individuen zu großen, mobilen Schwärmen zusammenschließen. Die bei Massenauftreten verursachten Verwüstungen ganzer Landstriche sind als biblische Plagen seit der Frühgeschichte gefürchtet. Vor diesen vorwiegend sozioökonomischen Hintergründen wird die Biologie der Heuschrecken seit langer Zeit intensiv erforscht. Insbesondere gibt es ein wachsendes Interesse an der Aufklärung molekularer Mechanismen, die dem Phänomen der phänotypischen Plastizität zu Grunde liegen. Der einzigartige Phasen-Wechsel und die damit einhergehenden Verhaltensänderungen werden maßgeblich durch eine chemische Kommunikation mittels flüchtiger Signalmoleküle gesteuert. Daher ist ein besseres Verständnis der Mechanismen, die der chemosensorischen Kommunikation von Wanderheuschrecken zugrunde liegen von großem Interesse; das gilt insbesondere für die Identifizierung von molekularen Elementen, die eine Erkennung und Unterscheidung von kritischen Duftstoffen ermöglichen. Mit dieser Zielsetzung wurde im Rahmen dieser Studie die Wüstenheuschrecke Schistocerca gregaria, die als repräsentative Wanderheuschrecken-Spezies gilt, untersucht. Eines der Schlüsselelemente für die Erkennung der flüchtigen Duftstoffe sind die sogen. Odorant-Bindeproteine (OBPs). Für eine Erfassung des Repertoires an OBPs bei Heuschrecken, wurden OBP-kodierende Sequenzen im Genom von Schistocerca gregaria und von drei verwandten Heuschrecken-Arten vergleichend untersucht. Dabei hat sich gezeigt, dass die Odorant-Bindeproteine von Heuschrecken in mehrere Kategorien eingeteilt werden können; speziell, „klassische OBPs“, „plus-C OBPs“, „minus-C OBPs“ und „atypische OBPs“, die vier phylogenetischen Familien (I-IV) zugeordnet werden können. Mit der Zielsetzung spezielle Aspekte der verschiedenen OBP-Subtypen aufzuklären, wurden zunächst die konservierten Subfamilien I-A und II-A mit den „klassischen OBPs“ untersucht. Im Rahmen der Sequenzanalysen wurden sowohl gemeinsame als auch subfamilien-spezifische Motive identifiziert; darüber hinaus ergaben die Berechnungen von Codon-Substitutionsraten Hinweise für einen negativen Selektionsdruck. Die Subfamilie I-A umfasst eine viel größere Zahl an orthologen OBPs als Subfamilie II-A; dies resultiert in einem distinkten Re-clustering Muster für die beiden Subfamilien. Untersuchungen zur topographischen Expression auf der Antenne ergaben, dass die OBPs der Subfamilie I-A ausschließlich in Sensilla basiconica und Sensilla trichodea exprimiert wurden, während die OBPs der Subfamilie II-A nur in Sensilla coeloconica nachzuweisen waren. Außerdem hat sich gezeigt, dass Zellen welche OBP1 exprimieren in fast allen Sensilla basiconica und Sensilla trichodea vorkommen. Andere Vertreter der Subfamilie I-A kommen dagegen nur in einzelnen S. basiconica und S. trichodea vor. Auch die OBPs der Subfamilie II-A waren nur in Subpopulationen der Sensilla coeloconica exprimiert. Die Analyse von repräsentativen OBPs der übrigen phylogenetischen Subfamilien ergab, dass OBPs der Subfamilien III-A und III-B nur in Sensilla chaetica vorkamen; ähnliches gilt auch für die beiden Vertreter der Subfamilie I-B. Die Befunde einer selektiven Expression dieser OBPs in Sensilla chaetica wurden bestätigt und ergänzt durch die Analysen der Antennen-Spitzen, die eine Vielzahl an Sensilla chaetica aufweisen. Das „atypische OBP“ OBP12, ein Repräsentant der Subfamilie IV-A wurde ausschließlich in einer Subpopulation von Sensilla coeloconica nachgewiesen, während für das „plus-C OBP“ OBP9, von der Subfamilie IV-B, ein einzigartiges Expressionsmuster gefunden wurden; die Befunde sprachen dafür, dass OBP9 offenbar mit allen vier Sensillentypen assoziiert war. Insgesamt spricht die Diversität sowie die komplexe Sensillen- und Zell-spezifische Expression für distinkte Funktionen der OBP-Subtypen in dem Prozess der Chemorezeption von Heuschrecken.

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Faculty of Natural Sciences
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Institute for Physiology

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2018-08-09

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English

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570 Biology

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@phdthesis{Jiang2018, url = {https://hohpublica.uni-hohenheim.de/handle/123456789/6299}, author = {Jiang, Xingcong}, title = {Molecular elements involved in locust olfaction : gene families in the desert locust Schistocerca gregaria}, year = {2018}, school = {Universität Hohenheim}, }