Inheritance of quantitative resistance and aggressiveness in the wheat/Fusarium pathosystem with emphasis on Rht dwarfing genes

Abstract

Fusarium head blight (FHB), or scab, is one of the most devastating fungal diseases affecting small-grain cereals and maize, causing severe yield losses and contamination of grain with mycotoxins such as deoxynivalenol (DON) worldwide. Fusarium graminearum (teleomorph Gibberella zeae) and Fusarium culmorum are the most prevalent Fusarium species in wheat production in Central and Northern Europe. Breeding for increased resistance to FHB in wheat is considered the most effective strategy for large scale disease management and mycotoxin reduction. Height reducing Rht genes are extensively used in wheat breeding programmes worldwide in order to improve lodging resistance and yield potential, with Rht-D1b being the most important Rht allele in Northern Europe. However, their individual effects on FHB resistance are yet unclear. Due to the incremental approach to increase host resistance the question arises whether the Fusarium pathogen has the capability to adapt by increased aggressiveness and/or increased mycotoxin production. Therefore, the objectives of the present study were to investigate the effects on FHB resistance of Rht-D1b and additional Rht alleles, the segregation variance for FHB resistance and identification of FHB resistance QTL in subsequent mapping analyses in three crossing populations segregating for the semi-dwarfing Rht-D1b allele and two sets of isogenic wheat lines. Regarding the pathogen, the study aims to determine the segregation variance in two F. graminearum crosses of highly aggressive parental isolates and to examine the stability of host FHB resistance, pathogen aggressiveness and the complex host-pathogen-environment interactions in a factorial field trial. All experiments were conducted on the basis of multienvironmental field trials including artificial inoculation of spores. The presence of Rht-D1b resulted in 7-18% reduction in plant height, but considerably increased FHB severity by 22-53% within progenies from three tested European elite winter wheat crosses. In the following QTL mapping analyses the QTL with the strongest additive effects was located at the Rht-D1 locus on chromosome arm 4DS and accordingly coincided with a major QTL for plant height in all three wheat populations. On total, a high number of 8 to 14 minor QTL for FHB reaction that were found in the three populations which emphasised the quantitative inheritance of FHB resistance in European winter wheat. The detected QTL mostly showed significant QTL-by-environment interactions and often coincided with QTL for plant height. By means of isogenic lines in the genetic background of the variety Mercia, Rht-D1b and Rht-B1d significantly increased mean FHB severity by 52 and 35%, respectively, compared to the wild-type (rht). Among the Maris Huntsman data set, the Rht alleles increased mean FHB severity by 22 up to 83%, but only the very short lines carrying Rht-B1c or Rht-B1b+Rht-D1b showed significance. The analyses of 120 progenies of the crosses from each of the highly aggressive parental F. graminearum isolates revealed significant genetic variation for aggressiveness, DON and fungal mycelium production following sexual recombination. This variation resulted in stable transgressive segregants towards increased aggressiveness in one of the two progeny. The factorial field trial, including eleven F. graminearum and F. culmorum isolates varying in aggressiveness and seven European elite winter wheat varieties, varying in their FHB resistance level, displayed no significant wheat variety × isolate interaction. Nevertheless, isolates possessing increased aggressiveness significantly increased FHB severity and DON production at a progressive rate on varieties with reduced FHB resistance. In conclusion, the analysed Rht alleles led to differently pronounced negative effects on FHB resistance that strongly depended on the genetic background. However, significant genetic variation for FHB resistance exists for selection and, thus, to largely counteract these effects by accumulating major and minor FHB resistance QTL. Significant genetic variation for aggressiveness among F. graminearum and the capability to increase its level of aggressiveness beyond yet known levels simply by sexual recombination may lead to long term erosion of FHB resistance. The rate at which increased aggressiveness develops will depend on the selection intensity and whether it is of constant, episodic or balanced nature. Consequently, the selection pressure imposed on the pathogen should be minimized by creating and maintaining a broad genetic base of FHB resistance that relies on more than one genetically unrelated resistance source by combining phenotypic and marker-assisted selection to achieve a sustainably improved FHB resistance in wheat breeding.

Ährenfusariosen zählen aufgrund hoher Ertrags- und Qualitätsverluste sowie der Kontamination des Erntegutes mit Mykotoxinen, vor allem Deoxynivalenol (DON), zu den bedeutendsten Pilzkrankheiten in Getreide und Mais weltweit. Fusarium graminearum (teleomorph Gibberella zeae) und Fusarium culmorum sind die am häufigsten vorkommenden Fusarium-Arten in Zentral- und Mittel-Europa. Zur umfassenden Krankheitskontrolle und Reduktion der Mykotoxinbelastung stellt die Resistenzzüchtung in Weizen die effektivste Methode dar. Zur Erhöhung der Halmstabilität und des Ertragspotentials werden weltweit in Weizenzuchtprogrammen Verzwergungsgene, die sogenannten Rht-Gene verwendet, wobei Rht-D1b das bedeutendste Rht-Allel im nordeuropäischen Raum ist. Jedoch sind ihre individuellen Auswirkungen auf die Fusarium-Resistenz bisher unbekannt. Aufgrund zunehmender Bestrebungen die Wirts-Resistenz gegenüber Ährenfusariosen zu erhöhen, gewinnt die Frage an Bedeutung, ob das Fusarium-Pathogen die Fähigkeit zu Anpassungsreaktionen in Form von erhöhter Aggressivität und/oder erhöhter Mykotoxinproduktion besitzt. Zielsetzung dieser Arbeit war es deshalb die Auswirkungen von Rht-D1b und weiterer Rht-Allele auf die Wirtsresistenz sowie die Aufspaltungsvarianz für Fusarium-Resistenz anhand von drei für Rht-D1b-spaltenden Populationen und zwei Gruppen isogener Linien zu untersuchen und in einer anschließenden Kartierungsstudie Resistenz-Loci zu identifizieren. Auf Seiten des Pathogens wurde die Aufspaltungsvarianz für Aggressivität in zwei Nachkommenschaften hochaggressiver Eltern-Isolate bestimmt, sowie die Stabilität der Wirts-Resistenz, Pathogen-Aggressivität und der komplexen Wirt-Pathogen-Umwelt-Interaktionen in einem faktoriellen Inokulations-Versuch untersucht. Die Feldversuche wurden über mehrere Umwelten (Jahr × Ort-Kombinationen) angelegt. Innerhalb der Kreuzungsnachkommenschaften reduzierte die Anwesenheit von Rht-D1b die Wuchshöhe um 7-18% bei gleichzeitig deutlicher Erhöhung des Fusarium-Befalls von 22-53%. In der nachfolgenden QTL-Kartierung wurde der stärkste QTL für Fusarium-Resistenz in allen drei Populationen am Rht-D1-Lokus auf Chromosomen-Arm 4DS lokalisiert, entsprechend gekoppelt mit einem Major-QTL für Wuchshöhe. Insgesamt bestätigt die größere Anzahl von 8 bis 14 detektierten Resistenz-Loci mit kleineren Effekten in den verschiedenen Populationen den quantitativen Charakter der Fusarium-Resistenz in Europäischem Winterweizen. Auf Basis von isogenen Linien im genetischen Hintergrund der Weizensorte Mercia führten Rht-D1b und Rht-B1b zu einer signifikanten Erhöhung des Fusarium-Befalls von 52 bzw. 35% im Vergleich zum Wildtyp (rht). Im genetischen Hintergrund der Sorte Maris Huntsman konnte durch die Rht-Allele eine Erhöhung des Fusarium-Befalls von 22-83% beobachtet werden, jedoch waren nur die kürzesten Linien mit Rht-B1c bzw. Rht-B1b+Rht-D1b signifikant. Die jeweils 120 Nachkommen der Kreuzungen zweier hochaggressiver F. graminearum-Isolate wiesen signifikante genetische Varianz für die Merkmale Aggressivität, DON-Gehalt und Pilzmyzel-Produktion auf. Die Aufspaltungsvarianz nach sexueller Rekombination resultierte in umweltstabilen transgressiven Nachkommen mit erhöhter Isolat-Aggressivität in einer der beiden Populationen. Anhand der faktoriellen Inokulation von elf europäischen Elite Winterweizensorten mit variierenden Resistenzniveaus mit sieben unterschiedlich aggressiven F. graminearum und F. culmorum-Isolaten zeigten sich keine signifikanten Weizensorte × Isolat-Interaktionen. Dennoch erhöhten die hochaggressiven Isolate den Fusarium-Befall und den DON-Gehalt in den Sorten mit geringerer Fusarium-Resistenz überproportional. Zusammenfassend zeigten die untersuchten Rht-Allele unterschiedlich stark ausgeprägte negative Auswirkungen auf die Fusarium-Resistenz in starker Abhängigkeit vom genetischen Hintergrund. Ausreichende genetische Varianz für die Fusarium-Resistenz erlaubt eine zielgerichtete Selektion um die negativen Effekte der Rht-Allele durch Akkumulation von Resistenz-Loci weitestgehend zu kompensieren. Demgegenüber zeigen die hohe genetische Varianz für das Merkmal Aggressivität und die Fähigkeit des Pathogens das Aggressivitätsniveau mittels sexueller Rekombination graduell weiter zu erhöhen, dass langfristig eine Erosion der Fusarium-Resistenz stattfinden könnte. Die Geschwindigkeit, mit der sich die Pathogenaggressivität steigern könnte, wird dabei entscheidend von der Selektionsintensität und der Art der Selektion (konstant, episodisch, oder umweltabhängig) abhängen. Folglich sollte zukünftig der auf das Pathogen ausgeübte Selektionsdruck minimiert werden, indem eine breite genetische Basis für die Fusarium-Resistenz in Weizen geschaffen und erhalten bleibt, um eine dauerhaft verbesserte Fusarium-Resistenz zu erreichen.